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Molekulare Analyse der kompatiblen Interaktion von Piriformospora indica mit Arabidopsis thaliana

Jacobs, Sophie


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Bitte beziehen Sie sich beim Zitieren dieses Dokumentes immer auf folgende
URN: urn:nbn:de:hebis:26-opus-106575
URL: http://geb.uni-giessen.de/geb/volltexte/2014/10657/

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Universität Justus-Liebig-Universität Gießen
Institut: IPAZ-Institut für Phytopathologie und Angewandte Zoologie
Fachgebiet: Agrarwissenschaften und Umweltmanagement
DDC-Sachgruppe: Landwirtschaft
Dokumentart: Dissertation
Sprache: Deutsch
Tag der mündlichen Prüfung: 15.11.2013
Erstellungsjahr: 2013
Publikationsdatum: 03.02.2014
Kurzfassung auf Deutsch: Die hier vorliegende Arbeit befasste sich mit der mutualistischen Interaktion des Wurzelendophyten Piriformospora indica mit der Modellpflanze Arabidopsis thaliana. Da P. indica die Fähigkeit besitzt, entfernt verwandte Pflanzenarten zu besiedeln, deutet dies darauf hin, dass der Pilz über effektive Strategien zur Überwindung der Pflanzenabwehr verfügt. Zunächst sollte die Besiedlungsstrategie des Pilzes aufgedeckt werden. Anhand zytologischer Studien von mit P. indica besiedelten Arabidopsis-Wurzeln konnte eine präzis abgestimmte, zweiphasige Besiedlungsstrategie des Pilzes nachgewiesen werden. Diese beinhaltet eine initiale biotrophe, gefolgt von einer Zelltod-assoziierten Phase. Da P. indica lebende Zellen besiedelt, welche jedoch kaum Abwehrreaktionen aufzeigen, war es zusätzlich mein Ziel, die allgemeinen Mechanismen der Unterdrückung der Wurzelabwehr durch P. indica zu erfassen. Dabei konnte demonstriert werden, dass P. indica mit einem Immunsystem auf der Ebene der MAMP-triggered immunity (MTI) konfrontiert ist und dieses effizient unterdrückt. Darüber hinaus ergaben weiterführende Studien mit Arabidopsis-Mutanten, welche eine veränderte Signalgebung der MTI haben, dass P. indica vom pflanzlichen Immunsystem erkannt wird und eine zu Pathogenen vergleichbare Abwehrreaktion aktivieren kann. Dies lässt vermuten, dass die Pflanze eingangs nicht zwischen mutualistischen und pathogenen Mikroben diskriminiert. P. indica bedient sich somit ähnlichen immunosuppressiven Mechanismen und Strategien, wie viele biotrophe Pathogene, um Wurzel-Kompatibilität herzustellen. Die hier demonstrierte Fähigkeit von P. indica, frühe Abwehrsignalkomponenten zu manipulieren, bestimmt somit auch seinen Besiedlungserfolg. Die Effektivität in der Abwehrsuppression in Arabidopsis könnte auch sein breites Wirtsspektrum erklären. Die angewendeten molekularen und biochemischen Studien zur Arabidopsis-P. indica Interaktion nach Elizitierung mit diversen MAMPs konnten ferner eine Überlappung zwischen der Organisation von Blatt- und Wurzelabwehr offenlegen und deutlich machen, dass die bestehenden Signalkomponenten in Blättern und Wurzeln teilweise konserviert sind.
Weiterhin konnte auch die Analyse der DAMP-triggered immunity in Wurzeln eine Überlappung zu der im Blatt bereits beschriebenen aufzeigen. Hierbei wurde deutlich, dass P. indica keinen Einfluss auf DAMP aktivierte Abwehrreaktionen hat. Diese Resultate lassen bestehende Unterschiede in der MAMP- und DAMP-Signalkaskade vermuten. Zusätzlich wurde der Einfluss der durch Phytohormonen gesteuerten Abwehrsignalgebung auf das Wachstum von P. indica untersucht. Hierbei wurde deutlich, dass das pflanzliche Hormonsystem die Balance der Besiedlung trotz immunsupprimierender Wirkung des Pilzes kontrolliert. Eine Salizylsäure (SA)- und Glukosinolat-basierte Abwehr der Pflanze ist dabei wichtig und effizient, um das Wachstum von P. indica zu limitieren. Der Jasmonat (JA)-Signalweg hingegen unterstützt die Besiedlung von Wurzeln durch P. indica. Dieser nutzt die Aktivierung des JA-Signalweges, um frühe Abwehrreaktionen (oxidative burst) zu unterdrücken. Außerdem ergaben die durchgeführten Studien Hinweise darauf, dass P. indica den JA-Signalweg eventuell benötigt, um SA-assoziierte Abwehr zu unterdrücken.
Kurzfassung auf Englisch: The basidiomycete Piriformospora indica colonizes roots of a multitude of plants. The wide host range of P. indica implicates that the fungus has developed effective strategies to overcome plant innate immunity. The aim of this study was to analyze the colonization strategy of the fungus in the model plant Arabidopsis thaliana. Cytological studies uncovered a well-orchestrated colonization of Arabidopsis roots by P. indica. Here the colonization pattern of P. indica can be mainly divided in an initial biotrophic growth phase and a later cell death-associated colonization phase. Because P. indica is colonizing living root cells without any defense reactions, it can be suggested that P. indica actively suppresses root innate immunity. Therefore it was a second goal of my project to characterize the immune suppressing ability of P. indica within its host Arabidopsis. The results of my work give evidence that P. indica is confronted with a functional root immune system which is efficiently suppressed by the fungus. More specifically, it could be demonstrated that mutualists like P. indica and pathogens are recognized by the root immune system in the same manner. Hence, probably no discrimination occurs between mutualists and pathogens. Therefore, the colonization success of P. indica rather reflects its efficient strategy, to deactivate plant innate immunity and thereby achieving root compatibility. This indicates that a mutualistic colonization success, like a pathogenic colonization success, is dependent on immune suppression strategies. It might further explain its wide host range. Molecular and biochemical studies dealing with P. indica-colonized Arabidopsis roots triggered by various MAMPs furthermore revealed comparative insight into the organization of root and leaf immunity. These studies uncover an overlap between root and leaf MAMP-triggered immunity (MTI) and provide evidence that signaling processes are at least partially conserved between leaves and roots. Similar overlaps between root and leaf immune responses were found after the investigation of DAMP-triggered immunity (DTI) which represents a significant part of plant immunity. However, in contrast to various MAMP-induced immune reactions, P. indica was unable to block DAMP-triggered immunity. The failure to block DAMP-activated immune responses suggests differences between the early MAMP and DAMP immune signaling cascade.
Finally, the hormone-regulated plant immune signaling network was analyzed concerning its involvement in the restriction and control of P. indica growth. Besides P. indica’s immunosuppressing ability it could be demonstrated that the plant restrains its ability to activate certain MTI pathways to control root colonization. Thereby it was discovered, that salicylic acid (SA) signaling and glucosinolate metabolism restrict root colonization, whereas jasmonate (JA) signaling supports fungal growth. In more detail, especially JA signaling seems to be influenced and required by P. indica to suppress early MTI responses (e.g. oxidative burst). Further evidence is given that P. indica recruits the JA-signaling pathway to negatively cross-communicate with the late SA-mediated defense responses and affects the outcome of the immune response for its own need.
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