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Investigation of programmed cell death mechanisms in Arabidopsis roots during colonization with Piriformospora indica

Untersuchung von Mechanismen des programmierten Zelltods in Arabidopsiswurzeln während der Besiedlung durch Piriformospora indica

Qiang, Xiaoyu


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Bitte beziehen Sie sich beim Zitieren dieses Dokumentes immer auf folgende
URN: urn:nbn:de:hebis:26-opus-84634
URL: http://geb.uni-giessen.de/geb/volltexte/2011/8463/

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Freie Schlagwörter (Englisch): Piriformospora indica , programmed cell death , ER stress
Universität Justus-Liebig-Universität Gießen
Institut: Institut für Phytopathologie und Angewandte Zoologie
Fachgebiet: Biologie
DDC-Sachgruppe: Biowissenschaften, Biologie
Dokumentart: Dissertation
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 10.12.2010
Erstellungsjahr: 2010
Publikationsdatum: 29.11.2011
Kurzfassung auf Englisch: The basidiomycete Piriformospora indica colonizes roots of a multitude of plants thereby
transferring several beneficial effects such as growth promotion as well as enhanced local and
systemic resistance against pathogens (Varma et al., 1999; Waller et al., 2005; Deshmukh and
Kogel, 2007; Stein et al., 2008). The wide host range of P. indica implicates that the fungus
has developed effective strategies to overcome plant innate immunity. Recent cytological
studies on P. indica-colonized Arabidopsis roots revealed that the fungus has developed an
initial biotrophic colonization strategy followed by a cell death-associated colonization
pattern (Jacobs, Zechman, Kogel, Schäfer, unpublished). It was the aim of my project to
analyze the genetic, molecular, and biochemical mechanisms of P. indica-mediated cell death
during root colonization. Cell biological analyses uncovered an impaired ER integrity as well
as vacuolar collapse at later cell-death-associated fungal colonization stages. Subsequent
pharmacological analyses confirmed ER stress induction by P. indica, but molecular and
biochemical analyses suggested suppression of ER stress signaling, known as unfolded
protein response, by the fungus. Based on biochemical and genetic experiments, I provide
evidence that colonization-associated cell death is initiated by an uncoupled ER stress
signaling. My data raises the possibility that the emerging ER stress activates a cell death
programme, whose execution is dependent on the caspase-1 activity mediated by
vacuole-localized vacuolar processing enzymes (VPEs). I propose a model in which P. indica
is impairing ER integrity to induce VPE/caspase 1-dependent cell death. In addition, the
fungus might interfere with ER functionality to disturb root MAMP-triggered immunity. The
combined inhibitory activity might ultimately enhance the fungus´ ability to colonize roots.
Kurzfassung auf Deutsch: Der Basidiomyzet Piriformospora indica besiedelt Wurzeln einer Vielzahl von Pflanzen, die
dadurch ein verbessertes Wachstum sowie erhöhte lokale und systemische Resistenz
gegenüber Pathogenen zeigen (Varma et al., 1999; Waller et al., 2005; Deshmukh and Kogel,
2007; Stein et al., 2008). Das breite Wirtsspektrum von P. indica weist auf die Entwicklung
effektiver Strategien zur Überwindung der Pflanzenabwehr hin. Kürzlich durchgeführte
zytologische Studien von durch P. indica besiedelter Arabidopsiswurzeln zeigten eine
zweiphasige Besiedlungsstrategie, welche durch eine initiale biotrophe gefolgt von einer
Zelltod-assoziierten Phase gekennzeichnet war (Jacobs, Zechman, Kogel, Schäfer,
unpublished). Auf diesen Ergebnissen aufbauend war das Ziel meiner Arbeit, die genetischen,
molekularen und biochemischen Mechanismen des Besiedlung-assoziierten Zelltods zu
untersuchen. Zellbiologische Studien zeigten zunächst eine beeinträchtigte ER Integrität als
auch einen vakuolären Kollaps während der Zelltod-assoziierten Wurzelbesiedlung.
Nachfolgende pharmokologische Analysen bestätigten eine ER Stressinduktion durch P.
indica, während molekulare und biochemische Untersuchung eine gleichzeitige,
Pilz-vermittelte Suppression in der ER Stress-assoziierten Signalgebung nachwiesen.
Basierend auf biochemischen und genetischen Experimenten konnte ich schließlich zeigen,
dass Besiedlung-assozierter Zelltod durch eine unangepasste ER Stresssignalgebung initiert
wird. Die Exekution des daraufhin ausgelösten Zelltodprogramms ist von Caspase 1 Aktivität
abhängig, welche durch vakuolär lokalisierte vacuolar processing enzymes (VPEs) vermittelt
wird. In dem von mir aufgestellten Modell beeinträchtigt P. indica die ER Integrität, um
VPE/Caspase 1-abhängigen Zelltaod zu induzieren. Daneben könnte eine Störung der
Funktionalität des ERs durch den Pilz eine Beeinträchtigung der Wurzelabwehr zur Folge
haben. Diese kombinierte inhibitorische Aktivität führt vermutlich zu einer erhöhten
Wurzelkompatibilität.
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