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When facing multiple enemies : the impact of host development time and exposure to multiple parasites in shaping coevolutionary adaptations in host and parasites

Herausgefordert von mehreren Feinden : wie die Entwicklungszeit des Wirts und multiple Infektionen, koevolutionäre Adaptionen von Wirt und Parasit prägen

Biswas, Tilottama


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URN: urn:nbn:de:hebis:26-opus-137901
URL: http://geb.uni-giessen.de/geb/volltexte/2018/13790/

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Universität Justus-Liebig-Universität Gießen
Institut: Institute for Insect Biotechnology
Fachgebiet: Biologie
DDC-Sachgruppe: Naturwissenschaften
Dokumentart: Dissertation
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 09.05.2018
Erstellungsjahr: 2017
Publikationsdatum: 07.12.2018
Kurzfassung auf Englisch: Interactions between hosts and parasites represent a very important ecological relationship, occurring across ecosystems. Because of the tight nature of these interactions, hosts and parasites enter into coevolutionary dynamics which can be, to a certain extent, replicated and studied under laboratory conditions. In experimental coevolution of host and parasites, specific antagonistic selective pressures are employed to study population dynamics, genetics of adaptations, disease dynamics and species diversification. Though some studies have focused on host’s interaction with multiple strains of the same parasite, a facet of host-parasite coevolution that has received little attention is the involvement of multiple species of parasites.In nature, host interaction with multiple parasites either simultaneously or sequentially is more a norm than an exception and has been reviewed in chapter 1 Introduction. Therefore, in this thesis, I aimed to assess a multicellular host’s interaction with multiple parasites in an experimental evolutionary context. For the first time, adaptations in both host and parasites in a simultaneous multiple parasite exposure has been explored using a tripartite (one host-two parasite system) experimental coevolution approach. Also for the first time, the consequence of sequential multiple parasite exposure has been investigated in a previously parasite coevolved host.Tripartite experimental coevolution was performed using the red flour beetle Tribolium castaneum, and its two natural parasites Beauveria bassiana and Bacillus thuringiensis, for an equivalent of ten host generations, with all the treatments replicated in two host development regimes, FAST (generation time of 21 days) and NORMAL (generation time of 28 days). Host and parasites were sampled throughout the experiment, and host immune response (internal and external immune proxies) was measured. I observed that host development regime not only influenced host immune response but also led to adaptations in the parasites. Beetles from the coevolution experiment were resistant to non-evolved B. thuringiensis and varied in their immune profile based on their development time. Neither parasites showed any significant trend regarding virulence but displayed very distinct protective adaptations as a consequence of coevolutionary interactions. B. thuringiensis isolated from the environments of FAST regime unanimously formed biofilms, reported for the first time for this strain. B. bassiana isolates from the NORMAL regime exhibited resistance to the beetle’s external defensive secretions.I also investigated emergence of cross-resistance as a consequence of sequential multiple parasite exposure. For this, I used T. castaneum, previously coevolved beetles with the fungus B. bassiana, and exposed it to the parasites, B. thuringiensis and P. entomophila. Using survival and gene expression experiments I was able to show evidence that the positive cross-resistance displayed by the B. bassiana coevolved beetles towards B. thuringiensis can be attributed to a similarity in the route and mechanism of infection of both parasites.With my thesis, I have been able to highlight the different host and parasite responses to simultaneous and sequential interactions of multiple parasites and one host. While simultaneous exposure led to evolutionally adaptation in host immune response and parasites’ protective features, the host exhibits an advantage in sequential exposure, when the routes of infection are similar between the parasites. Finally, these results draw the attention to the need for host-parasite evolution experiments involving multiple multicellular hosts and natural parasites, with longer evolutionary timescales, for better understanding of a ubiquitous natural interaction.
Kurzfassung auf Deutsch: Die Interaktion zwischen Wirt und Parasit stellt eine der fundamentalsten ökologische Beziehung da, welche allgegenwärtig in den unterschiedlichsten Ökosystemen auftritt. Aufgrund der engen Bindung zwischen Wirt und Parasit unterliegt diese Interaktion koevolutionären Dynamiken, welche unter Laborbedingungen nachgestellt und erforscht werden können. In der experimentellen Koevolution zwischen Wirt und Parasiten werden spezifische antagonistische selektive Drücke eingesetzt, um Populationsdynamik, genetische Anpassungen, Krankheitsdynamik und Artenvielfalt zu untersuchen. Obwohl bereits ein paar Studien die Interaktion zwischen einem Wirt und mehreren Stämmen des gleichen Parasiten untersucht haben, erlangte eine Facette der Wirts-Parasiten-Koevolution bis jetzt wenig Aufmerksamkeit, und zwar die Beteiligung mehrerer Arten von Parasiten.
In der Natur ist die Interaktion eines Wirts mit mehreren Parasiten, entweder simultan oder sequenziell, eher die Norm als die Ausnahme und wird in Kapitel 1 Introduction näher erläutert. Darauf begründet war das Ziel meiner Thesis die Interaktion eines multizellulären Wirts mit multiplen Parasiten in einem experimentellen evolutionären Kontext zu untersuchen. Erstmalig wurde die Anpassungsfähigkeit sowohl des Wirtes als auch der Parasiten in einer simultanen Exposition in einem dreigliedrigen (Ein-Wirt-Zwei-Parasiten-System) experimentellen Koevolutionsansatzes analysiert. Des Weiteren wurde auch zum ersten Mal die Folge einer sequenziellen Exposition in einem bereits mit Parasiten koevolvierten Wirt untersucht.Der dreigliedrige experimentelle Koevolutionsansatz basierte auf dem roten Mehlkäfer Tribolium castaneum und seinen beiden natürlichen Parasiten Beauveria bassiana und Bacillus thuringiensis. Dieser wurde für ein Äquivalent von zehn Wirtsgenerationen durchgeführt, wobei alle Behandlungen in zwei Wirtsentwicklungsregimen repliziert wurden, FAST (Generationszeit von 21 Tagen) und NORMAL (Generationszeit von 28 Tagen). Die Immunantwort des Wirts (interne und externe Immunproxies) wurde gemessen und der Wirt und die Parasiten wurden während des gesamten Experimentes beprobt. Ich beobachtete, dass das Wirtsentwicklungsregime nicht nur die Immunantwort des Wirts beeinflusste, sondern auch zu defensiven Anpassungen in den Parasiten führte. Die Käfer aus dem Koevolutionsexperiment waren resistent gegen nicht-evolvierte B. thuringiensis und ihr Immunprofil variierte in Abhängigkeit der Entwicklungszeit. Keiner der Parasiten zeigte einen signifikanten Trend zur Virulenz, dennoch wiesen sie unterschiedliche Anpassungen ihrer Schutzmechanismen als Konsequenz der koevolutionären Wechselwirkungen auf. Der aus dem FAST Regime isolierte B. thuringiensis formte ausnahmslos Biofilme, was zum ersten Mal für diesen Stamm beschrieben wurde. B. bassiana Isolate aus dem NORMAL Regime zeigten Resistenz gegen die externen Verteidigungssekrete des Käfers.Ich habe auch die Entstehung von Kreuzresistenz als Folge der sequenziellen Exposition untersucht. Dazu verwendete ich den zuvor koevolvierten T. castaneum mit dem Pilz B. bassiana und exponierte ihn den Parasiten B. thuringiensis und P. entomophila. Unter Verwendung von Überlebens- und Genexpressionsexperimenten konnte ich zeigen, dass die positive Kreuzresistenz von den B. bassiana-koevolvierten Käfern gegen B. thuringiensis, auf einer Ähnlichkeit des Infektionsweges und -mechanismus beider Parasiten zurückzuführen ist.Mit meiner Thesis konnte ich verschiedenen Anpassungsstrategien auf simultane und sequenzielle Interaktionen mehrerer Parasiten und eines Wirts hervorheben. Während die simultane Exposition zu evolutionären Anpassungen der Wirtsimmunantwort und der Schutzmechanismen der Parasiten führte, weist der Wirt einen Vorteil bei der sequenziellen Exposition auf, wenn die Infektionswege zwischen den Parasiten ähnlich sind. Letztlich zeugen die Ergebnisse meiner Thesis von der Notwendigkeit von Wirt-Parasiten-Evolutionsexperimenten mit mehreren multizellulären Wirten und natürlichen Parasiten über längere evolutionäre Zeitskalen, um das Verständnis der komplexen Interaktionen in unseren Ökosystemen verbessern zu können.
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